Erster Akt
Der König und sein Vertrauter Pantalon sorgen sich um den schwer an Hypochondrie erkrankten Erbprinzen. Als Pantalon behauptet, nur Lachen könne diese Krankheit heilen, soll der Spassmacher Truffaldino helfen. Doch Leander, der den Tod des Prinzen wünscht, intrigiert. Die böse Zauberin Fata Morgana, in Leanders Diensten, und der gute Magier Tschelio spielen um das Schicksal des Königs und Premierministers Karten. Tschelio verliert. Clarisse, die Nichte des Königs, und Leander wollen den Prinzen beseitigen, um selbst den Thron besteigen zu können. Dies geht Clarisse nicht schnell genug. Beide werden von der Sklavin Smeralda belauscht, die ihnen die Hilfe der Zauberin Fata Morgana in Aussicht stellt.
Zeiter Akt
Vergeblich versucht Truffaldino, den Prinzen zum Lachen zu bringen; schliesslich schleppt er ihn auf ein Fest. Alle Bemühungen, den Prinzen aus seiner Lethargie zu reissen, sind gescheitert. Da entdeckt Truffaldino die Fee, kommt mit ihr ins Handgemenge und verjagt sie mit Fusstritten, worüber der Prinz lachen muss. Fata Morgana, umgeben von vielen kleinen Teufeln, rächt sich und verdammt ihn, sich in drei Orangen zu verlieben und keine Ruhe mehr zu finden, bis er diese entdeckt habe. Der Fluch wirkt, und der Prinz macht sich mit dem furchtsamen Truffaldino, begleitet von den Segenswünschen seines Vaters, auf den Weg, um die drei Orangen zu suchen, die von der bösen Zauberin Kreonta bewacht werden.
Dritter Akt
Tschelio beschwört in der Wüste den Windgeist und Teufel Farfarello und erfährt, dass sich der Prinz und Truffaldino in der Nähe von Kreontas Schloss befinden. Der Zauberer macht beide darauf aufmerksam, dass die drei Orangen von einer Köchin bewacht werden, gibt dem Prinzen ein Zauberband und rät, die Orangen nur am Wasser zu öffnen. Glücklich im Schloss angekommen, lenkt Truffaldino mit Hilfe des Zauberbandes die Köchin ab, während der Prinz die Orangen nimmt und mit ihnen davonläuft. Auf der Flucht durch die Wüste sind der Prinz und Truffaldino durstig geworden. Truffaldino öffnet zwei Orangen, die inzwischen so gross wie Menschen geworden sind. Zu seinem Entsetzen springen Linetta und Nicoletta aus den Früchten und verdursten, weil sie nichts zu trinken erhalten. Als der Prinz die dritte Orange öffnet, findet er die schöne Prinzessin Ninetta, die ebenfalls am Verdursten ist, aber von den mitleidigen »Lächerlichen« durch einen
Eimer Wasser gerettet wird. Der Prinz verliebt sich in die Schöne und will sie auf das Schloss seines Vaters mitnehmen. Während er neue Kleider für sie holt, verwandelt Fata Morgana Ninetta in eine Ratte und schmuggelt Smeraldina in Ninettas Rolle. Der Hofstaat erscheint, der Prinz merkt den Betrug, doch der König besteht darauf, dass sein Sohn Smeraldina, die sich für Ninetta ausgibt, heiratet.
Vierter Akt
Tschelio und Fata Morgana streiten sich von neuem. Wiederum gewinnt die böse Zauberin, die jedoch von den »Lächerlichen« in einen Turm gesperrt wird. Tschelio ist in der Lage, die bedrängten »Guten« zu retten. Die Ratte wird in Ninetta zurückverwandelt, die »Bösen« Clarisse, Leander und Smeraldina sind entlarvt und zum Tode verurteilt. Fata Morgana, aus dem Turm entwichen, rettet ihre Schützlinge und versinkt mit ihnen in der Erde. Nun steht einer Hochzeit des Prinzen mit Ninetta nichts mehr im Weg.